おつやの方の出自を読み解く鍵は、織田弾正忠家を急拡大させた織田信秀の血統にあります。おつやの方は信秀の妹にあたるため、系図上のおつやの方と織田信長の関係は「叔母と甥」です。ただし、信秀には多数の側室と子女がいたため、信長よりも年少、あるいは同年代であった可能性が歴史研究者によって指摘されています。
尾張から東濃（岐阜県東部）へと勢力を伸ばす織田家にとって、美濃と信濃の国境に位置する岩村城は、甲斐の武田信玄に対する最前線の防波堤でした。信長はこの要衝を固めるため、叔母であるおつやの方を東濃の名門・遠山氏の当主である遠山景任（とおやまかげとう）のもとへ嫁がせました。典型的な政略結婚ではあったものの、景任とおつやの方の夫婦仲は睦まじく、彼女は遠山氏の領民からも深く敬愛されていたと伝えられています。
しかし、二人の間に実子は恵まれませんでした。同盟関係をより強固にするため、信長はみずからの五男である御坊丸（ごぼうまる／後の織田勝長）を遠山家の養子として送り込みます。おつやの方はまだ幼少だった御坊丸を実の子のように慈しみ育て、遠山家と織田家の絆は強固に保たれているかに見えました。
