本作の大きな魅力の一つとしてプロモーションされていたのが、仲間と共に世界を旅できる協力プレイです。Towers of Aghasbaのマルチプレイは最大4人までのオンライン接続に対応しており、ホストの島を訪れて一緒に素材を集めたり、巨大な建造物を共同で建設したりする遊び方が設計されています。
初期はフレンドのセッションに入れない接続エラーや、同期ズレによってアイテムが消失するなどのトラブルが報告されていましたが、専用サーバーインフラの強化によって接続強度は劇的に改善しました。また、コンソールとPCの垣根を越えて遊べるTowers of Aghasbaのクロスプレイに関しても、PS5とSteam間で安定したマッチングが成立するようチューニングが施されています。
ただし、現在のマルチプレイは「ホストのワールドをゲストとして手伝う」設計が主軸となっており、クエスト進行度がゲスト側には完全保存されないといった仕様上の留意点があります。完全に独立した共有型MMOではなく、「フレンドの開拓地へ遊びに行き、自慢の建築や珍しい植物を見せ合う」という交流スタイルが基本となります。
